修善寺温泉街の中心にあり、修善寺の地名の元になった。地名を修善寺（しゅぜんじ）、寺院を修禅寺（しゅうぜんじ）と呼ぶのが正しいと認識されていることが多いが、正しくは両方とも「しゅぜんじ」と読む。
807年（大同2年）に空海が創建したと伝えられ、その後の約470年間は真言宗に属していた。当時は周辺の地名が桂谷であったことから、桂谷山寺と言われ、『延喜式』には「伊豆国禅院一千束」と書かれる程の寺院であった。
その後、鎌倉時代初期に修禅寺の名称が定着し、寺領も修禅寺と呼ばれるようになった。また、源頼朝の弟の源範頼と、頼朝の息子で鎌倉幕府2代将軍の源頼家が当寺に幽閉され、その後この地で殺害されたとしても知られている。
建長年間（1249年 - 1255年）に元の密偵と疑われていた蘭渓道隆が避難のために来住し、それに伴って臨済宗に改宗された。蘭渓道隆は、南宋の理宗から「大宋勅賜大東福地肖盧山修禅寺」という額を賜り、大陸にまで修禅寺の名を広めた。しかし、この寺額は1863年（文久3年）の火災で焼失した。
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