650年(白雉元年)役の行者が草創。829年(天長6年)弘法大師が、淳和天皇の叡願により再興、本尊不動明王は淳和天皇の勅願に依り弘法大師の直作と伝えられ、根本中院本尊眼力不動明王は宇多天皇の勅願により菅原道真公一刀三礼の彫刻で以来皇室勅願所として崇敬深く、秘仏として即位に際し勅使を迎え開扉され、宝祚延長、万民安穩の祈願を籠めた。日本最古不動明王顕現の神秘霊峯である。皇室の崇敬の一因には鴨川の水源地である洞窟の湧水を重視、水神を祀り、清浄な鴨川の用水を祈願したと伝えられている。水の伝説として有名な歌舞伎十八番「鳴神」がある。1831年(天保2年)失火により山門を除く殆んどが焼失の悲運にあったが幸い本尊不動明王はその災厄を免れた。後、数多くの熱心な信者により次第に復興された。市の天然記念物に指定されている境内のしゃくなげ林は4月下旬から5月上旬が見頃。司馬遼太郎が好んだ山寺で、アニメ「もののけ姫」のタイトルもこの森から生まれた。